Construite en 1688 par un soldat français. En 1754, elle devient la première auberge d'Amérique du Nord à recevoir un permis d'alcool.
Étienne Truteau, soldat français, fait bâtir la maison de pierre en 1688. À sa mort, le nouveau propriétaire, Richard Dulong, la transforme en auberge et obtient, le 4 mars 1754, le tout premier permis d'alcool délivré en Amérique du Nord. Au XIXe siècle, la maison change de vocation et devient résidence privée ; ce n'est qu'en 1914 qu'elle redevient l'Auberge Saint-Gabriel et retrouve sa fonction d'origine.
Les pierres et les colonnes de bois d'origine tiennent toujours debout. La salle Truteau occupait, au début du XXe siècle, les presses de l'imprimerie Beauchemin, celle-là même qui imprimait le journal Le Patriote — un détail que l'établissement aime rappeler à ses visiteurs. En 1987, la famille Bolay, originaire de Genève, achète l'Auberge ; Marc Bolay en devient propriétaire en 1989, à une époque où le Vieux-Montréal n'attirait pas les foules. Il y installe une boîte à chansons qui accueille Lynda Lemay, Plume, Kevin Parent, Dan Bigras et Daniel Lavoie. Revendue à des investisseurs suisses en 1995, l'Auberge repasse aux mains de Bolay en 2001, cette fois associé au chanteur Garou, devenu son ami après plusieurs passages au Medley. Guy Laliberté, fondateur du Cirque du Soleil, est aujourd'hui également copropriétaire.
Le designer Bruno Braën a modernisé les salles sans effacer leur mémoire : pierres apparentes, poutres, feu de foyer dans le salon d'accueil. La fondue suisse de Marc Bolay et le rôti à la broche — poulet, chou-fleur — restent des piliers de la table, aux côtés d'une carte des vins portée par le sommelier Jean-Benoît Hinse.